基于生物地球化学示踪技术的茎柔鱼摄食生态学研究

第1章 绪论 茎柔鱼（Dosidicus gigas）是重要的大洋经济性头足类，广泛分布在东太平洋海域，其资源丰富，资源量在300×104t以上（Rosas-Luis et al.，2008）。茎柔鱼既是目前人类开发的重要海洋生物资源，年*高产量超过100×104t，又是鲨鱼、金枪鱼和哺乳动物的重要饵料，在海洋生态系统中扮演着极为重要的角色。受全球气候变化和海洋环境变动的影响，茎柔鱼资源量年间波动剧烈，且资源分布空间呈南北向拓展趋势（Ruiz-Cooley et al.，2013）。尽管多国学者已对秘鲁、智利、哥斯达黎加和加利福尼亚湾等海域茎柔鱼的年龄结构、遗传进化、繁殖发育和摄食生态等开展研究（陈新军等，2012a，2012b），但对茎柔鱼群体结构划分、摄食洄游规律等的认识仍不明确，缺少茎柔鱼气候变化响应机制及栖息地分布拓展机制等方面的深入研究，从而在一定程度上制约了茎柔鱼资源可持续开发和科学管理。《联合国海洋法公约》生效以来，太平洋、大西洋和印度洋三大洋区域性渔业管理组织相继成立，对国际公海生物资源的管理日趋严格。2009年秘鲁、智利和中国等国家倡导成立了南太平洋区域性渔业组织，茎柔鱼被纳入管理范围。这迫切需要我国全面掌握茎柔鱼生活史过程，进而阐明其种群数量动态机制，增强对茎柔鱼资源的掌控能力，提升我国在国际区域性渔业组织中的话语权。 因此，解决茎柔鱼对食物的选择机制是否存在时空异质性、同一群体内茎柔鱼个体间是否存在营养生态位分化、不同地理群体在其所处生态系统中是否具有不同的营养地位、环境变化如何对茎柔鱼摄食策略和营养地位产生影响等问题，将能从个体及群体水平揭示东太平洋茎柔鱼在生态系统中的营养地位、差异化生存策略及摄食规律对环境变化的响应机制，进而选择合适的渔业管理方式，加强对茎柔鱼资源的认知。 1.1 茎柔鱼资源与渔业概况 1.1.1 茎柔鱼分布范围 茎柔鱼的分布范围北至加利福尼亚（30°N），往南一直延伸到智利海域（40°S），并且在赤道海域其分布范围会向西延伸至125°～140°W（Ibánez and Cubillos，2007）。但在1997～1998年的强厄尔尼诺（El Nino）事件发生后，其分布范围的南北边界均发生了扩张，向北已延伸至阿拉斯加海域（50°N），向南延伸至智利南部海域（46°S）（Keyl et al.，2008）（图1-1）。 图1-1 茎柔鱼地理分布示意图（王尧耕和陈新军，2005） 作为一种大洋性头足类，茎柔鱼具有明显的垂直洄游习性。茎柔鱼白天栖息在较深的水层，有记录表明其所处水深可以达到1200m，而在夜晚会洄游至水温较高的表层（Nigmatullin et al.，2001）。随着电子标记技术在茎柔鱼洄游习性中的应用和室内生理学实验的开展，学者对其水平分布范围扩张机理和垂直洄游行为有了进一步的了解。与鱼类不同，茎柔鱼在白天主要栖息在低溶解氧的环境中，即氧*小层（oxygen minimum layer，OML）中或在该水层上表层附近（Gilly et al.，2006）。这种特殊行为的形成是由于茎柔鱼的游泳方式（以喷水推进为主）与有鳍鱼类相比是低耗能的，并且其可通过胴体外套皮肤吸收氧气，以满足需氧量。这种垂直分布还可以帮助茎柔鱼躲避捕食者，如鲨鱼和金枪鱼等，这些捕食者只能栖息在较高溶解氧浓度的水层（Rosa and Seibel，2010）。据此，有学者认为茎柔鱼水平分布范围的扩张与OML范围的扩大和深度降低有关（Zeidberg and Robison，2007）。 1.1.2 生物学特性 茎柔鱼具有复杂的种群结构，一方面归因于其广阔的分布范围，另一方面因其资源量、个体生长和繁殖等易受环境变化的影响。过去，有学者以初次性成熟的胴长组成将茎柔鱼划分为3个群体：小型组（雌：140～340mm，雄：130～260mm），分布在近赤道海域；中型组（雌：280～600mm，雄：240～420mm），分布在整个物种地理分布范围；大型组（雌：600～1200mm，雄：>450mm），分布在南北边界附近海域。叶旭昌和陈新军（2007）根据上述标准将秘鲁外海茎柔鱼分为大、中、小3个群体。但是有研究发现，茎柔鱼成熟个体的胴长组成存在较大的波动（Keyl et al.，2010）。例如，在墨西哥海域捕获的茎柔鱼个体，其初次性成熟的胴长为310～770mm（Markaida，2006）。并且，基于微卫星的分子生物学技术也未发现这3个群体存在显著差异（Sanchez et al.，2016）。还有学者通过基因结构和耳石中的微量元素将分布在南北半球的茎柔鱼分为两个群体（Sandoval-Castellanos et al.，2007）。此外，形态学测量法作为鉴别群体的传统方法，也被广泛应用于茎柔鱼种群结构研究中（Rosas-Luis et al.，2008）。Liu等（2015a）发现利用茎柔鱼角质颚的形态学特征可以区分其地理群体。Gong等（2018）基于茎柔鱼内壳形态分析了中东太平洋赤道海域与秘鲁和哥斯达黎加外海茎柔鱼的空间异质性。 茎柔鱼寿命通常为1～1.5年，大型个体的生命周期在2年以上，*大胴长约为1.2m（徐冰，2012）。茎柔鱼的繁殖海域分布于25°N～25°S，主要在离岸50～150n mile的海域，但在10°N～20°S会延伸至离岸200～450n mile的海域。茎柔鱼产卵场分布于大陆坡边缘及其毗邻海域，索饵场离岸较远。茎柔鱼属于多次产卵类型，是繁殖力*强的大洋性头足类之一，雌性*大怀卵量可达320×104枚（Nigmatullin et al.，2001）。虽然不同海域茎柔鱼的雌、雄个体性别比例存在显著差异，但都以雌性个体为主（Ibánez and Cubillos，2007）。Tafur等（2010）根据1998～2008年的渔获物统计发现，智利海域和秘鲁海域的茎柔鱼雌雄比为2.5∶1，这与东太平洋赤道海域的研究结果接近（2.59∶1），但低于哥斯达黎加外海（3.76∶1）（陈新军等，2012a；Chen et al.，2013）。初次性成熟胴长是表示茎柔鱼性成熟的重要指标。刘必林等（2010）分析发现智利外海茎柔鱼雌、雄个体的初次性成熟胴长分别为638.3mm和565.3mm。陈新军等（2012a）分析发现，东太平洋赤道海域茎柔鱼雌性初次性成熟胴长为397.2mm，与秘鲁外海茎柔鱼的374mm接近，而加利福尼亚湾大型群的雌性初次性成熟胴长为730mm，中型群为370mm（Markaida and Sosa-Nishizaki，2001）。 茎柔鱼在东太平洋海洋生态系统中扮演着极为重要的角色，其可摄食中上、下层鱼类及甲壳类等，也是大型鱼类（鲨鱼和金枪鱼）和哺乳动物（鲸）的重要饵料，同时存在种间和种内的自相残食现象（Ibá？ez and Keyl，2009）。栖息于不同海域的茎柔鱼食物组成存在差异。Alegre等（2014）对秘鲁海域茎柔鱼的胃含物研究后发现，其主要摄食其他头足类和灯笼鱼类（Vinciguerria lucetia），而智利外海采集的茎柔鱼胃含物中鱼类的比例超过80%，头足类极少（Pardo-Gandarillas et al.， 2014）。不同个体大小的茎柔鱼食性也会存在差异，如加利福尼亚湾的大个体茎柔鱼主要摄食灯笼鱼，其次是中层头足类、甲壳类等，而中型个体主要摄食磷虾（Ruiz-Cooley et al.，2006）。 1.1.3 渔业概况 茎柔鱼资源丰富，其作业海区包括加利福尼亚湾、哥斯达黎加外海，以及秘鲁与智利的沿岸和外海。除了这些传统的渔场，自2012年开始，中东太平洋赤道海域被开发为新的茎柔鱼渔场。联合国粮食及农业组织（Food and Agriculture Organization of the United Nations，FAO）的统计资料表明，茎柔鱼产量从1992年的12.0×104t增加到2015年的100.4×104t（图1-2）。我国茎柔鱼捕捞产量从2001年的1.8×104t增加到2015年的32.4×104t，2014年我国茎柔鱼产量超过全世界总产量的1/4。目前我国鱿钓船主要在东太平洋赤道海域、秘鲁外海和智利外海生产，此外在哥斯达黎加的公海海域进行了资源生产性探捕（叶旭昌，2002；陈新军等，2012a）。 图1-2 1990～2016年世界和中国茎柔鱼捕捞产量分布图 1.2 头足类摄食生态学研究方法 头足类广泛分布在世界三大洋及南极海域，具有极高的经济价值，并在海洋生态系统中具有重要地位。自20世纪70年代以来，底层鱼类资源的过度捕捞及衰退引起了世界海洋捕捞结构和产量的巨大变化，头足类和其他短生命周期鱼类在渔获物组成中的比例逐年增大（陈新军等，2009）。我国是捕捞头足类的主要国家之一，其中，大洋性头足类的产量增长*快，并已成为我国远洋渔业的重要组成部分。尽管国内学者已开展大洋性头足类的种群结构、年龄与生长等基础生物学研究，但对其摄食习性和洄游路径的认知甚少。因此，本节在比较分析国内外头足类摄食生态学研究方法的基础上，系统归纳总结该领域的研究现状并介绍*新进展情况，并在1.2.3节着重分析生物化学示踪物在头足类生活史信息，尤其是摄食生态学研究中的应用现状及发展前景。 1.2.1 胃含物分析 胃含物分析是一种传统物理性食物网科学的研究方法，即通过测定动物胃肠中的食物组成，了解动物近期的摄食情况。使用该方法对头足类胃肠中的饵料生物软、硬组织残留物进行物种鉴定、计数和称量，就可以分析头足类的食性（窦硕增，1992）。国内外的头足类研究者应用胃含物分析做了大量的研究工作。黄美珍（2005）对台湾海峡及邻近海域4种头足类（中国枪乌贼，Loligo chinensis；杜氏枪乌贼，Loligo duvaucelii；拟目乌贼，Sepia lycidas；短蛸，Octopus ocellatus）的食性分析发现，其均为混合食性，对饵料生物无明显的选择性。张宇美（2014）对鸢乌贼（Sthenoteuthis oualaniensis）胃中残留的耳石、鳞片、角质颚等组织分析发现，其食物来源包括灯笼鱼科、鲹科、菱鳍乌贼和钩腕乌贼等。Alegre等（2014）对秘鲁海域茎柔鱼胃含物研究后发现，其主要摄食其他头足类和灯笼鱼类（Vinciguerria lucetia），而智利外海采集的茎柔鱼胃含物中鱼类的比例超过80%，头足类极少（Pardo-Gandarillas et al.，2014）。Ruiz-Cooley等（2006）对加利福尼亚湾茎柔鱼胃含物分析发现，大小不同的茎柔鱼食性存在明显差异，大型个体的主要食物是巴拿马底灯鱼（Benthosema panamense），其次是中层头足类、甲壳类等，而中型个体主要摄食磷虾（Nyctiphanes simplex）。 胃含物分析是海洋生物摄食生态学研究的传统方法，在头足类摄食生态学研究中有着广泛应用，但是单从胃含物分析结果来判断头足类的摄食情况存在较大不确定性。因为该方法本身存在一定局限性，如所分析的仅是头足类捕获前所摄食物，不能说明其长期的摄食习性；所取样品多为难消化的食物，具有偶然性，不能提供生物食性变化信息。此外，头足类具有特殊的摄食行为，其所摄食的食物必须通过位于脑部中间的狭窄食道。任何大小的食物都会被其角质颚切割成较小的碎片，而这些碎片会被齿舌（radula）进一步磨碎（Hanlon and Messenger，1996）。这些残留的食物碎片可能会干扰研究人员对食物组成的判断，而且头足类会抛弃被捕食者较大的硬组织或结构，如鱼类的头部，使研究人员低估某些大个体食物的出现频率（Field et al.，2007）。 1.2.2 稳定同位素技术 稳定同位素技术是国内外学者